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Les gènes symbiotiques voyagent accompagnés d’accélérateurs d’évolution

Comment une fonction aussi complexe que la capacité à fixer l’azote de l’air en symbiose avec une légumineuse a-t-elle pu se propager dans des genres bactériens éloignés les uns des autres ? Pour le savoir, des chercheurs du laboratoire des interactions plante-microorganismes de Toulouse ont rejoué en laboratoire l’évolution des rhizobia. Ils ont ainsi découvert, en collaboration avec l’Institut Pasteur Paris et le Genoscope d’Evry, un mécanisme qui facilite l’évolution des rhizobia : les gènes symbiotiques sont transférés en même temps que des gènes d’ADN polymérases qui élèvent le taux de mutation du génome d’accueil. Cela crée une explosion de diversité génétique qui donne un coup d’accélérateur à l’émergence d’un nouveau rhizobium. Ces travaux sont publiés dans la revue PLoS Biology.

Parce qu’il permet l’exploration de nouvelles niches écologiques comme les organismes supérieurs, le transfert horizontal de gènes a un impact extraordinaire sur l’évolution et la diversification des microbes. C’est le cas pour les rhizobia, un groupe de bactéries taxonomiquement variées qui forment une symbiose fixatrice d’azote avec des légumineuses. Cette symbiose très complexe nécessite une reconnaissance réciproque et des échanges de signaux et métabolites tout au long des différentes étapes: invasion de la racine, formation de nouveaux organes racinaires (nodules), infection massive des cellules du nodule, et fixation de l’azote au profit de la plante. Les rhizobia auraient évolué grâce au transfert, via des plasmides ou des ilots génomiques, de quelques gènes essentiels, les gènes de nodulation et de fixation d’azote, convertissant des bactéries du sol en symbiotes de légumineuses. Cependant en laboratoire le transfert seul ne suffit généralement pas à transformer une bactérie en rhizobium. Ce qui suggère que l’acquisition des capacités symbiotiques nécessite un remodelage du génome de la bactérie réceptrice.

Pour comprendre les mécanismes moléculaires qui sous-tendent l’évolution des rhizobia, des chercheurs du laboratoire des interactions plante-microorganismes de Toulouse ont rejoué l’évolution des rhizobia en laboratoire. Ils ont introduit le plasmide symbiotique de Cupriavidus taiwanensis, un symbiote de Mimosa, dans Ralstonia solanacearum, un pathogène de plante strictement extracellulaire. Puis ils ont progressivement évolué cette bactérie chimère en symbiote de Mimosa par des cycles répétés de culture au voisinage de la plante puis dans la plante. L’évolution est étonnamment rapide : la bactérie chimère a acquis la capacité à noduler Mimosa et infecter les nodules de façon intracellulaire, propriété rare chez les bactéries associées aux plantes, en moins de 400 générations.

L’équipe de Catherine Masson-Boivin, en collaboration avec l’Institut Pasteur Paris et le Genoscope d’Evry, a découvert un mécanisme qui accélère l’évolution de Ralstonia en symbiote de légumineuse : les gènes symbiotiques clé (gènes nod et nif) sont co-transférés avec des gènes codant pour des ADN polymérases qui élèvent le taux de mutation dans le génome d’accueil avant l’entrée des bactéries dans la plante. Cette explosion de diversité génétique et phénotypique accélère le processus d’évolution symbiotique sous pression de sélection de la légumineuse hôte, en permettant à la plante de sélectionner les variants les mieux adaptés. Ce mécanisme pourrait avoir joué un rôle important dans la diversification des rhizobia, hypothèse supportée par sur-représentation de cassettes mutagènes plasmidiques dans les lignées de rhizobia. Ces travaux mettent en évidence le rôle de la mutagénèse induite par l’environnement dans l’acquisition de caractères complexes et prédisent que le co-transfert de traits phénotypiques complexes avec des déterminants de mutabilité améliore le succès du transfert horizontal.



Figure :Nodule de Mimosa induit et colonisé par R. solanacarum évolué en symbiote (bactéries colorées en bleu).

© Marta Marchetti

Références :

  • Transient Hypermutagenesis Accelerates the Evolution of Legume Endosymbionts following Horizontal Gene Transfer. Remigi P, Capela D, Clerissi C, Tasse L, Torchet R, Bouchez O, Batut J, Cruveiller S, Rocha EP, Masson-Boivin C. PLoS Biol. 2014 Sep 2;12(9):e1001942. doi: 10.1371/journal.pbio.1001942

Contact chercheur

  • Catherine Masson
    Laboratoire des Interactions Plantes Micro-organismes
    UMR CNRS-INRA 2594/441, INRA
    24 Chemin de Borde Rouge - Auzeville
    CS 52627, 31326 CASTANET TOLOSAN CEDEX, France
    Tel: 05 61 28 54 49